Flyg- och luftförsvarsavdelningen ingick i sektion I och var från starten 1946 indelad i: Expedition Detalj I. Flygdetalj. Flygvapnets uppgifter, krigsplanläggning, beredskap och operationer. Samövningar och samverkan mellan flygvapnet och övriga försvarsgrenar. Detalj II. Allmän luftförsvarsdetalj. Luftförsvaret: samverkan, stridsledning, luftförsvarsunderrättelser, viss signaltjänst, robotvapen, reglementen och instruktioner. Luftbevakningen: Grundläggande bestämmelser, otillåten överflygning, rymdfenomen. Detalj III. Luftvärnsdetalj. Krigsplanläggning, gruppering (terr lv och fflv), materiel, befästningar och byggnader, granskning av flygkartor m.m. med hänsyn till lv-ställningar. Detalj IV. Luftfartsdetalj. Civil luftfart i krig, luftleder, förbjudna områden, civil flygfotografering, fotograferingstillstånd, bildgranskning (arkiv), flygplanigenkänning: FIB, flygplankort m.m. 1960 såg indelningen ut: Expedition Flygdetalj Luftvärnsdetalj Luftfartsdetalj Bildgranskning
Före 1/10 1946 sköttes uppgifterna av Flygavdelningen, (004:Ö och 004:H) samt Luftförsvarsavdelningen (006:Ö och 006:H). Efter 30/9 1961 sköttes uppgifterna av Operationsledningen (064Ö och 064:H) samt Allmänna avdelningen (062:Ö och 062:H).